Автоматическая станция "Венера-4" была создана на базе автоматических станций 3МВ, разработанных в ОКБ-1 под руководством С.П. Королева.

Станции 3МВ предназначались для исследования Марса и Венеры как с пролетной траектории, так и с помощью посадочного аппарата, доставляемого на поверхность планеты. Они прошли летные испытания с 11 ноября 1963 года по 23 ноября 1965 года. В ходе 9 пусков были отработаны бортовые системы, однако ни одной из станций по тем или иным причинам не удалось исследовать Венеру или Марс. Наибольший успех пришелся на долю автоматической станции "Зонд-3", запущенной 18 июля 1965 года для отработки бортовых систем, которая попутно произвела фотосъемку обратной стороны Луны.

Последние три автоматические станции этой серии были запущены в ноябре 1965 года в сторону Венеры. Одна из них осталась на околоземной орбите, а станции "Венера-2", в задачу которой входило фотографирование планеты Венера и исследование околопланетного пространства с пролетной траектории, и "Венера-3" со спускаемым аппаратом вышли на межпланетную траекторию. Впрочем, связь с ними прекратилась незадолго до подлета к Венере. Причиной этого стал перегрев бортовой аппаратуры.

В 1965 году все работы по созданию автоматических межпланетных и лунных станций были переданы из ОКБ-1 на Машиностроительный завод имени С.А. Лавочкина.

В связи с дефицитом времени (до очередного пускового "окна" 1967 года для полета к Венере оставалось чуть больше года) решено было ограничится созданием аппарата только для доставки спускаемого аппарата в атмосферу Венеры.

За основу при создании автоматических станций В-67 была взята станция "Венера-3", однако, по результатам ее полета в конструкцию были внесены некоторые изменения. 

На орбитальном аппарате коренной переделке подверглась система терморегулирования (СТР) приборного отсека. Вместо газо-жидкостной специалистами КБ Машиностроительного завода имени С.А. Лавочкина была заново разработана более простая в производстве и надежная в эксплуатации газовая система терморегулирования. При этом радиатор-охладитель СТР был совмещен с центральной частью параболической остронаправленной антенны.

В связи с тем, что с момента старта "Венеры-3" Академия наук пересмотрела модель атмосферы Венеры и в техническом задании на аппарат привела более высокие расчетные значения температуры (425°С против 330-350°С для "Венеры-3") и давления (1-10 атмосфер против 1,5-5) у поверхности планеты, пришлось заново проектировать спускаемый аппарат. При этом задачи, поставленные перед межпланетной станцией "Венера-4", звучали как:

• проникновение в атмосферу Венеры до максимально возможной глубины, определяемой термостойкостью и прочностью СА;
• осуществление попытки посадки на поверхность планеты, если предельные температура и давление не будут достигнуты;
• передача телеметрической информации в процессе погружения в атмосферу и после посадки на Венеру.

Автоматическая станция "Венера-4" состояла из орбитального отсека с корректирующей двигательной установкой и спускаемого аппарата.

Орбитальный отсек представлял собой герметичный корпус цилиндрической формы в котором размещены приборы радиокомплекса, системы астроориентации и коррекции "Чайка-В", терморегулирования, аккумуляторные батареи и научная аппаратура.

Радиокомплекс дециметрового диапазона обеспечивал прием до 127 команд с Земли, проведение траекторных измерений и передачу на Землю телеметрической информации со скоростями 1, 4, 16 и 64 бита в секунду. Мощность передатчика ДМ-диапазона - 40 Ватт.

На "Венере-4" использовалась 6-разрядная телеметрия со скоростями опроса 1, 4, 16 и 64 бит/с, которая могла работать и в режиме непосредственной передачи, и в режиме записи с последующим воспроизведением. Для записи ТМ-информации в дежурном режиме в состав телеметрической системы входил магнитофон емкостью 150 тысяч бит.

Для радиосвязи использовались заново разработанные малонаправленные антенны. Передача информации со скоростью 64 бита в секунду осуществлялась через параболическую остронаправленную антенну (ОНА) диаметром ~2,3 метра. ОНА состояла из жесткой центральной части, в которую был встроен радиатор-охладитель, и раскрываемой в полете части, сделанной из металлической сетки в виде зонтика. По баллистическим условиям использование ОНА возможно было только после 45 суток полета. 

В состав бортовой аппаратуры входило также программно-временное устройство, которое обеспечивало выдачу меток в бортовые системы в заданное время.
Система ориентации и коррекции "Чайка В" была предназначена для обеспечения постоянной солнечной ориентации на пассивных участках полета, наведения остронаправленной антенны на Землю в сеансах связи, построения трехосной ориентации перед проведением коррекции траектории для выставки двигателя КДУ в заданном направлении и стабилизации КА в ходе коррекции.

В качестве датчиков системы ориентации и коррекции использовались прибор грубой солнечной ориентации (точность постоянной солнечной ориентации +10°), солнечно-звездный астроблок, солнечно-земной прибор, обеспечивающий наведение ОНА на Землю с точностью ±40 угловых минут, датчик наличия Венеры и датчики угловых скоростей.

В начале сеанса коррекции с помощью астроблока строится трехосная ориентация (точность солнечно-звездной ориентации составляла +6 угловых минут), которая "перехватывается" гиростабилизированной платформой. Включение двигателя производится по метке ПВУ, а выключение - от интегратора по набору требуемой скорости коррекции.

В случае невозможности работы со звездным прибором проводится так называемая солнечная коррекция. При этом сопло маршевого двигателя направлено либо к Солнцу, либо в противоположном направлении.

В качестве исполнительных органов системы ориентации и коррекции использовались реактивные сопла, работающие на газообразном азоте. При работе КДУ стабилизация по тангажу и рысканию осуществлялась качанием камеры ЖРД.

Для обеспечения работы бортовой аппаратуры орбитального аппарата служила система энергопитания, которая была существенно переделана. В ее состав входили две панели солнечной батареи общей площадью 2,4 м2. В качестве буферной батареи основного отсека была применена кадмий-никелевая аккумуляторная батарея номинальной емкостью 84 ампер-часа.

Система терморегулирования обеспечивала циркуляцию газа в орбитальном отсеке с помощью вентилятора, а сброс тепла осуществлялся через радиатор-охладитель, встроенный в остронаправленную антенну. Регулирование температуры в заданных пределах обеспечивалось заслонкой, открывающей и закрывающей магистраль подачи воздуха на радиатор-охладитель.

На внешней стороне орбитального отсека установлены оптические датчики и исполнительные органы системы астроориентации, две раскрывающиеся панели солнечных батарей, малонаправленные и остронаправленная антенны радиокомплекса, штанга магнитометра и датчики научных приборов.

К хвостовой части гермоотсека крепился негерметичный отсек корректирующей двигательной установки с ЖРД тягой 200 кг, а также баллоны с компонентами топлива (четырехокись азота и несимметричный диметилгидразин) и системой подачи, сопла газовых двигателей ориентации. В ходе перелета предполагалось проведение двух коррекций траектории.